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调节性B细胞在卵巢癌病人外周血中表达及其临床意义

衡燕春 马珊珊 马玲

引用本文:
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调节性B细胞在卵巢癌病人外周血中表达及其临床意义

    作者简介: 衡燕春(1992-), 女, 硕士研究生
    通讯作者: 马玲, ml1970222@163.com
  • 基金项目:

    蚌埠医学院自然科学研究重点项目 BYKY2019125ZD

  • 中图分类号: R737.31

Clinical significance of regulatory B cells in peripheral blood of ovarian cancer

    Corresponding author: MA Ling, ml1970222@163.com
  • CLC number: R737.31

  • 摘要: 目的探究调节性B细胞(Bregs)在卵巢癌病人外周血中的表达频率及其与FIGO分期间的关系,并分析其与调节性T细胞(Tregs)及IL-10之间的相关性。方法将卵巢癌(23例)和卵巢良性肿瘤病人(26例)纳入研究,流式细胞术检测外周血CD19+CD24hiCD38hiBreg和CD4+CD25+Treg细胞表达频率及血清IL-10表达水平。并分析两种细胞与FIGO分期、IL-10浓度的关联及两者间的相关性。结果卵巢癌病人外周血中Bregs、Tregs百分比高于卵巢良性肿瘤病人(P < 0.01),并与FIGO分期密切相关,卵巢癌Ⅲ期+Ⅳ期病人高于Ⅰ期+Ⅱ期(P < 0.01);卵巢癌病人血清IL-10高于卵巢良性肿瘤病人(P < 0.01)。相关性分析显示:卵巢癌病人外周血Breg细胞与Treg细胞比例呈正相关关系(P < 0.05);卵巢癌病人血清IL-10与Bregs、Tregs细胞均呈正相关关系(P < 0.05)。结论Bregs和Tregs在卵巢癌病人外周血中所占比例显著升高,能够通过分泌IL-10参与卵巢癌免疫反应,这可能为卵巢癌的免疫治疗提供新靶点。
  • 图 1  OC和卵巢良性肿瘤病人外周血CD19+CD24hiCD38hiBreg细胞流式代表图

    图 2  OC和卵巢良性肿瘤病人外周血CD4+CD25+Treg细胞流式代表图及OC病人外周血Breg细胞与Treg细胞间的相关性

    图 3  OC病人外周血Breg细胞、Treg细胞与1L-10间的相关性

    表 1  外周血Bregs细胞和Tregs细胞比例与OC病人临床病理特征的相关性[n; 百分率(%)]

    分组 n CD19+CD24hiCD38hiBreg CD4+CD25+Treg
    M(P25~P75) Z P M(P25~P75) Z P
    年龄/岁
      ≤55
       >55
    16
    7
    2.14(2.02~2.44)
    2.42(2.15~2.79)
    1.54 >0.05 4.25(3.92~5.56)
    4.12(3.63~4.67)
    0.54 >0.05
    组织分化
      中高分化
      低分化
    15
    8
    2.19(2.03~2.39)
    2.56(2.10~2.82)
    1.61 >0.05 4.22(3.85~4.58)
    4.19(4.06~4.86)
    0.65 >0.05
    FIGO分期
      Ⅰ期+Ⅱ期
       Ⅲ期+Ⅳ期
    15
    8
    2.09(2.03~2.27)
    2.51(2.38~3.05)
    2.45 < 0.05 4.07(3.78~4.25)
    4.60(4.23~4.92)
    2.71 < 0.01
    CA125/(U/mL)
      ≤500
      >500
    9
    14
    2.27(1.94~2.48)
    2.28(2.09~2.71)
    1.01 >0.05 4.07(3.84~4.40)
    4.26(3.99~4.68)
    1.13 >0.05
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出版历程
  • 收稿日期:  2021-02-09
  • 录用日期:  2021-05-21
  • 刊出日期:  2021-06-15

调节性B细胞在卵巢癌病人外周血中表达及其临床意义

    通讯作者: 马玲, ml1970222@163.com
    作者简介: 衡燕春(1992-), 女, 硕士研究生
  • 1. 蚌埠医学院第一附属医院 肿瘤妇科, 安徽 蚌埠 233004
  • 2. 蚌埠医学院 组织移植安徽省重点实验室, 安徽 蚌埠 233030
基金项目:  蚌埠医学院自然科学研究重点项目 BYKY2019125ZD

摘要: 目的探究调节性B细胞(Bregs)在卵巢癌病人外周血中的表达频率及其与FIGO分期间的关系,并分析其与调节性T细胞(Tregs)及IL-10之间的相关性。方法将卵巢癌(23例)和卵巢良性肿瘤病人(26例)纳入研究,流式细胞术检测外周血CD19+CD24hiCD38hiBreg和CD4+CD25+Treg细胞表达频率及血清IL-10表达水平。并分析两种细胞与FIGO分期、IL-10浓度的关联及两者间的相关性。结果卵巢癌病人外周血中Bregs、Tregs百分比高于卵巢良性肿瘤病人(P < 0.01),并与FIGO分期密切相关,卵巢癌Ⅲ期+Ⅳ期病人高于Ⅰ期+Ⅱ期(P < 0.01);卵巢癌病人血清IL-10高于卵巢良性肿瘤病人(P < 0.01)。相关性分析显示:卵巢癌病人外周血Breg细胞与Treg细胞比例呈正相关关系(P < 0.05);卵巢癌病人血清IL-10与Bregs、Tregs细胞均呈正相关关系(P < 0.05)。结论Bregs和Tregs在卵巢癌病人外周血中所占比例显著升高,能够通过分泌IL-10参与卵巢癌免疫反应,这可能为卵巢癌的免疫治疗提供新靶点。

English Abstract

  • 卵巢癌(ovarian cancer,OC)在妇科肿瘤中恶性程度较高,侵袭性强,易发生转移,且首诊时通常处于疾病晚期从而增加了治疗难度,虽然部分OC病人通过手术治疗可取得满意减瘤效果,但术后容易发生复发及铂类耐药。其在妇科恶性肿瘤中5年生存率最低,为30% ~40% [1]

    在生理状态下,机体免疫系统具有免疫监视作用,防止肿瘤的发生,但恶性肿瘤具有逃避免疫监视的能力[2]。调节性B细胞(B regulatory cells,Bregs)维持免疫耐受并可以抑制自身炎症反应[3-5]。此外,Bregs与机体抗肿瘤免疫反应关系密切。ZHANG等[6]在乳腺癌的小鼠模型中发现肿瘤环境诱导的Breg细胞产生TGF-β并将效应性T细胞转化为调节性T细胞(T regulatory cells,Tregs),从而抑制T细胞增殖。MURAKAMI等[7]研究发现胃癌组织中CD19+CD24hiCD27+B细胞明显高于外周血和正常胃组织,可抑制CD4+T细胞产生γ干扰素(γ-interferon, IFN-γ),此研究还指出Bregs是胃癌病人的独立预后指标。Tregs是最具特征性的免疫调节细胞之一,已有研究证实其参与了OC的免疫抑制等机制,因而,Tregs对OC的进展、预后及治疗都有一定参考价值[8-9]。与初治的OC病人相比,复发OC病人中Tregs水平更高,且Tregs水平与OC复发间隔时间呈负相关[10]。Bregs主要通过分泌白细胞介素-10(interleukin-10,IL-10)来发挥作用,IL-10是机体内重要的抑炎细胞因子,具有双向免疫调节作用。IL-10在多种肿瘤中高水平表达,可通过多种方式调节免疫,从而促使肿瘤细胞免疫逃逸[11]。本研究将通过探究OC病人外周血Bregs和Tregs细胞频率的变化及血清IL-10水平,并分析三者之间的关系,以期为OC诊断治疗提供新的靶点。

    • 收集2019年11月至2020年11月来我院就诊且均经病理明确诊断的23例OC病人, 年龄34~73岁。术前行新辅助治疗等其他治疗的,合并其他恶性肿瘤、高血压、糖尿病、感染、乙型肝炎和结核等其他免疫性疾病等均不纳入本次研究范围。同时选择同时期行手术切除的女性卵巢良性肿瘤病人26例作为对照组, 年龄15~75岁。2组病人一般资料均具有可比性。

    • CD19-PE-Cy7、CD24-APC、CD38-FITC、CD4-APC、CD25-PE单克隆抗体均购于eBioscience公司,FACS Calibue流式细胞仪(BD公司美国),IL-10酶联免疫吸附实验(ELISA)试剂盒(美国R & D公司)。

    • 抽取OC和卵巢良性肿瘤病人术前当日清晨空腹静脉血5 mL, 肝素钠抗凝, 2 h内分离得到血清,放置EP管中,进行编号并保存于-80 ℃冰箱备用。然后Ficoll密度梯度离心法提取外周血单个核细胞,重悬备用。

    • CD19+CD24hiCD38hiBreg细胞比例取5支流式管,分别取收集的OC和对照组外周血单细胞悬液各100 μL于每支流式管底, 混均匀,然后进行编号:C1、B1、B2、B、Br。于C1管中加入5 μL细胞悬液,B1、B2、B3管中分别加入CD19、CD24和CD38抗体5 μL,Br管中加入CD19、CD24和CD38抗体各5 μL,混匀,室温下避光孵育30 min。离心去上清液,加1 mL SB洗涤, 离心去上清液, 洗涤2遍。沉淀加入500 μL 1%多聚甲醛混匀固定,放4 ℃冰箱待上机检测。数据分析使用FlowJo7.6处理软件。

    • 取2支流式管,分别取收集的OC和对照组外周血单细胞悬液各100 μL于每支流式管底, 混均匀,然后进行编号:C2、Tr。于C2管中加入5 μL细胞悬液,Tr管中加入CD4和CD25抗体各5 μL,混匀,室温下避光孵育30 min。离心去上清液,加1 mL SB洗涤,离心去上清液,洗涤2遍。沉淀加入500 μL 1%多聚甲醛混匀固定,放4 ℃冰箱待上机检测。数据分析使用FlowJo7.6处理软件。

    • 将待测血清及各种试剂置于室温中平衡20 min,使用前摇匀。采用双抗体夹心酶联免疫吸附法测定血清中IL-10浓度,在450 nm波长下测定吸光度(OD值)。实验步骤严格按照试剂盒说明书进行操作。

    • 采用t检验、非参数Mann-Whitney秩和检验;相关性分析采用Spearman等级相关性分析。

    • 流式细胞术检测结果显示: OC病人外周血中Bregs百分比为2.04%~2.56%,卵巢良性肿瘤病人外周血中Bregs百分比为1.49%~1.89%,OC病人组高于卵巢良性肿瘤病人组(Z=4.69,P < 0.01)(见图 1AB)。

      图  1  OC和卵巢良性肿瘤病人外周血CD19+CD24hiCD38hiBreg细胞流式代表图

    • 流式细胞术检测结果显示: OC病人外周血中Tregs百分比为4.22%~4.58%,卵巢良性肿瘤病人外周血中Tregs百分比为2.60%~2.86%,OC病人组高于卵巢良性肿瘤病人组(Z=5.60,P < 0.01)(见图 2AB)。且进一步相关性分析显示:OC病人外周血Bregs与Tregs比例呈正相关关系(r=0.48,P < 0.05)(见图 2C)。

      图  2  OC和卵巢良性肿瘤病人外周血CD4+CD25+Treg细胞流式代表图及OC病人外周血Breg细胞与Treg细胞间的相关性

    • OC病人与卵巢良性肿瘤病人相比, 外周血血清IL-10升高(t=7.09, P < 0.01)。进一步相关性分析显示:OC病人血清IL-10与Breg、Treg细胞均呈正相关关系(r=0.49,P < 0.05;r=0.52;P < 0.05)(见图 3AB)。

      图  3  OC病人外周血Breg细胞、Treg细胞与1L-10间的相关性

    • OC病人外周血中CD19+CD24hiCD38hiBreg细胞和CD4+CD25+Treg与病人年龄、组织分化及血清CA125浓度均无关,但与FIGO分期相关,Ⅲ期+Ⅳ期病人高于Ⅰ期+Ⅱ期(Z=2.71,P < 0.01)(见表 1)。

      分组 n CD19+CD24hiCD38hiBreg CD4+CD25+Treg
      M(P25~P75) Z P M(P25~P75) Z P
      年龄/岁
        ≤55
         >55
      16
      7
      2.14(2.02~2.44)
      2.42(2.15~2.79)
      1.54 >0.05 4.25(3.92~5.56)
      4.12(3.63~4.67)
      0.54 >0.05
      组织分化
        中高分化
        低分化
      15
      8
      2.19(2.03~2.39)
      2.56(2.10~2.82)
      1.61 >0.05 4.22(3.85~4.58)
      4.19(4.06~4.86)
      0.65 >0.05
      FIGO分期
        Ⅰ期+Ⅱ期
         Ⅲ期+Ⅳ期
      15
      8
      2.09(2.03~2.27)
      2.51(2.38~3.05)
      2.45 < 0.05 4.07(3.78~4.25)
      4.60(4.23~4.92)
      2.71 < 0.01
      CA125/(U/mL)
        ≤500
        >500
      9
      14
      2.27(1.94~2.48)
      2.28(2.09~2.71)
      1.01 >0.05 4.07(3.84~4.40)
      4.26(3.99~4.68)
      1.13 >0.05

      表 1  外周血Bregs细胞和Tregs细胞比例与OC病人临床病理特征的相关性[n; 百分率(%)]

    • OC首诊时常处于晚期且易出现耐药性,加重了病人的身体和经济负担。免疫系统的紊乱与肿瘤的发生关系密切。免疫治疗在肉瘤、黑素瘤、乳腺癌多种肿瘤中有较好的治疗效果,但其在OC中尚处于研究阶段[12]。近年来,抗PD-1或PD-L1抗体的一些早期临床试验在某些病人群体中显示出良好的安全性和持久的抗肿瘤反应。但是,其有效性仅有10%~15%。此外,该研究指出阻断各种免疫检查点途径的联合治疗将是行之有效的多靶点免疫疗法[13]。因此需要研究出能够预测免疫治疗在OC疗效中的有效靶点。

      Bregs是机体体液免疫重要的调节细胞,其主要通过分泌IL-10发挥作用;近年来,其在肿瘤免疫调节中的作用凸显,在多种恶性肿瘤中增高,参与癌症进展[14]。国内的一项研究[15]表明宫颈癌组织中Bregs占比显著升高,可能参与了宫颈癌的发生发展,并与IL-10、TGF-β的分泌有关[15]。本研究通过流式细胞术检测OC病人外周血Bregs比例,结果提示Bregs在OC病人中显著高于良性对照组,差异具有统计学意义,且进一步分析发现Bregs细胞比例与OC临床分期密切相关,这说明其可能参与OC的发生发展过程。

      CD4+CD25+Treg细胞也是重要的免疫调节细胞,维持免疫耐受[16]。本研究发现OC病人外周CD4+CD25+Treg细胞比例显著高于良性对照组,与以往研究相符[17]。且进一步相关分析表明CD19+CD24hiCD38hiBreg细胞与CD4+CD25+Treg细胞之间存在相关性,这说明Bregs参与OC致病过程可能与Tregs存在一定的联系,但现有的研究数据尚不能证实这一结论,且具体机制仍需进一步研究。

      本研究还发现OC病人血清中IL-10水平升高,且与Bregs和Tregs之间均存在一定的相关性,进一步验证了Bregs通过IL-10发挥调节肿瘤免疫的作用,IL-10又促进Tregs的频率的增高,从而促进肿瘤的发展。通过对OC病人临床病理资料的分析发现,OC病人外周血Bregs、Tregs比例与FIGO分期有关,肿瘤分期越晚Bregs和Tregs比例越高,说明Bregs和Tregs和OC的发展明显相关。

      综上所述,OC外周血中Bregs占比显著上调,并与临床分期密切相关,且和Tregs细胞比例呈正相关性,提示其可能参与了OC的发生发展过程,并与IL-10的分泌有关。

参考文献 (17)

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